京都泉涌寺６世願行上人（憲静）、北条時宗の帰依を受け、鎌倉市大町の長楽寺を開創すると共に錫杖寺を再興する。寛正元年（1460）足利８代将軍義政、満海法師のすすめにより、七堂伽藍を整備、宥鎮和尚を晋住せしめたので宥鎮和尚を再中興の祖と仰ぐ。以後、醍醐三宝院直末七ヶ寺の一、十一談林所の一として、末寺５４ヵ寺を有する名刹として栄える。
元和８年（1622）２代将軍秀忠、日光社参の折、御休息所となり、以来これが吉例となり、徳川家と深い関わりをもつことになった。慶安元年（1648）３代将軍家光より金子、材木を拝領し御成門を建立、更に御朱印２０石を賜る。４代将軍家綱、疱瘡治癒祈願を仰せつけられる。５代将軍綱吉の時には年頭あいさつの折の上殿を許される。
天保９年（1838）本堂焼失。天保１２年（1841）本堂再建。嘉永５年（1852）川口の大火により堂宇類焼。安政２年（1855）家定より江戸城の別館、品川御殿を賜り、本堂、庫裡として使用する。現在の本堂は昭和５０年（1975）に新築された。